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Das politische Weltgeschehen gerät in Aufruhr, nachdem die Sowjetunion ihre militärische Stärke durch einen gewaltigen Waffentest einer Wasserstoffbombe demonstriert hat. Churchill (John Lithgow) und seine Regierung planen, gemeinsam mit den Amerikanern und den Sowjets Gespräche zu führen, um die Wogen zu glätten. Als nach Außenminister Anthony Eden (Jeremy Northam) aber auch der Premierminister selbst erkrankt, gibt es einige Veränderungen im Ablaufplan. Die Königin (Claire Foy) wird sich in der Zwischenzeit bewusst, dass sie nie wirklich eine normale Schulbildung genossen hat. Das möchte sie ändern, doch schon bald erkennt sie, dass das spezielle Wissen aus ihrer Kindheit auch heute noch sehr nützlich sein kann und sie bei Weitem nicht so unwissend ist, wie sie zunächst gedacht hatte. Außerdem muss Elizabeth II. eine weitere wichtige Entscheidung treffen, was einen bedeutenden Posten in ihrem direkten Umfeld betrifft, während Churchill wichtige Informationen vor ihr geheim hält.