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Sechs Jahre nach dem Tod ihres Vaters steht Elizabeth II. (Claire Foy) vor einer großen Aufgabe, um den Glanz des bröckelnden British Empires wieder etwas herzurichten: Die Königin begibt sich auf eine mehrmonatige Reise durch die Commonwealth-Staaten, um auch in Übersee die Stabilität der Krone zu gewährleisten. Während Elizabeth gemeinsam mit ihrem Mann Philip (Matt Smith) fremde Länder bereist, dabei große Strapazen auf sich nimmt und nicht immer mit ihrem Gatten einer Meinung ist, obliegt es ihrer Schwester Margaret (Vanessa Kirby), den royalen Pflichten in der Heimat nachzukommen. Doch Margaret folgt ihrer eigenen Marschroute, was die beiden Schwestern letztlich nur noch weiter auseinander bringt. Deren Mutter, Queen Elizabeth (Victoria Hamilton), versucht indes ein wenig dem Trubel am Königshof zu entrinnen.